Heavy metals in mollusk shells of the Black Sea
##plugins.themes.ibsscustom.article.main##
Google Scholar
##plugins.themes.ibsscustom.article.details##
Abstract
The bivalve mussels Mytilus galloprovincialis, the giant oyster Magallana (=Crassostrea) gigas, and the gastropod Rapana venosa are important fisheries in the Black Sea. Other bivalve species, such as the ark shell Anadara kagoshimensis and the scallop Flexopecten glaber ponticus, are increasing in abundance and are potential aquaculture targets. Given the development of food additives and extracts from commercially important shellfish species, there is a need for information on their food safety, particularly in relation to heavy metal (HM) content. Currently, there are no data on the concentration of toxic metals in the shells of mollusks grown in marine farms of the Black Sea. However, their use as a potential food source has already been confirmed. In the present study, an inductively coupled plasma mass spectrometer was employed for the first time to analyse the concentration of cadmium, copper, arsenic, mercury, lead and zinc in the shells of five mollusk species from the Black Sea, including those grown in marine farms. The results demonstrated that copper and zinc accumulated to the highest extent in the shells of all species. Furthermore, the specific concentration of cadmium in the scallop shells and the concentration of copper and zinc in the oyster shells were confirmed. The shells of Rapana were found to be a potential source of secondary contamination of the environment with Cu, Hg and As, while scallop shells are characterized by a high Pb accumulation rate. The concentration of HMs in Anadara shells is the lowest, which makes their processed shells safe for food use. These results highlight the need to develop shellfish shell recycling strategies that are consistent with the Zero Waste concept in order to minimize environmental risks and increase the potential for recycling shell biomass.
Authors
References
Брень Н. В., Домашлинец В. Г. Беспозвоночные как мониторы полиметаллического загрязнения донных отложений // Гидробиологический журнал. – 1998. – Т. 34, № 5. – С. 80–93.
Васильев А. Н. Скелетная биогеохимия моллюсков. – Харьков : Экограф, 2003. – 282 c.
ГОСТ Р 56219-2014. Вода. Определение содержания 62 элементов методом масс-спектрометрии с индуктивно связанной плазмой // Кодекс : электрон. фонд правовых и норматив.-техн. док. – URL: https://docs.cntd.ru/document/1200115431 (дата обращения: 05.08.2024).
ГСО 7879-2001. Стандартный образец состава раствора ионов ртути (II) (НК-ЭК) // ОЕИ Аналитика : информ.-аналит. ресурс … «Metrology Cloud». – URL: https://oei-analitika.ru/kurilka/so_type_info.php?so_type_id=392106 (дата обращения: 05.08.2024).
Демина Л. Л., Галкин С. В., Дара О. М. Особенности накопления металлов в раковинах двустворчатых моллюсков глубоководных гидротермальных областей океана // Геохимия. – 2012. – № 2. – С. 147–163.
Демина Л. Л., Гордеев В. В., Галкин С. В., Кравчишина М. Д., Алексанкина С. П. Биогеохимия некоторых тяжёлых металлов и металлоидов на разрезе эстуарий реки Обь – Карское море // Океанология. – 2010. – Т. 50, № 5. – С. 771–784.
Дудакова Д. С., Светов С. А. Исследование микроэлементного состава раковин пресноводных моллюсков Ладожского озера с помощью LA-ICP-MS метода // Вода: химия и экология. – 2017. – № 11/12. – С. 146–153.
Макаренко Т. В., Коваль Ю. В. Тяжелые металлы в мягких тканях и раковинах пресноводных моллюсков разных классов // Актуальные проблемы сохранения биоразнообразия России и сопредельных стран : Материалы Всерос. науч. конф. с междунар. участием, 28–30 апр. 2014 г. / Северо-Осетин. гос. ун-т им. К. Л. Хетагурова. – Владикавказ : СОГУ, 2014. – С. 129–132.
Митропольський О. Ю., Наседкин [тобто Насєдкін] Є. І., Осокіна Н. П. Екогеохімія Чорного моря. – Київ : Академперіодика, 2006. – 278 с.
Патент 2816316 Российская Федерация, МПК A23L 17/50 (2016.01). Способ получения пищевой минерально-протеиновой добавки, очищенной от липидных примесей, из двустворчатых моллюсков рода Anadara : № 2023104831 : заявл. 01.03.2023 : опубл. 28.03.2024, Бюл. № 10 / Капранова Л. Л., Рябушко В. И., Дикарева Ю. Д., Капранов С. В. ; патентообладатель(и) ФГБУН ФИЦ «Ин-т биологии юж. морей имени А. О. Ковалевского РАН» (ФИЦ ИнБЮМ).
Пиркова А. В., Ладыгина Л. В., Щуров С. В. Интенсивность питания самок и самцов рапаны Rapana venosa (Valenciennes, 1846) (Gastropoda, Muricidae) в Чёрном море // Вестник Томского государственного университета. Биология. – 2023. – № 61. – C. 134–150. – https://doi.org/10.17223/19988591/61/6
Поликарпов Г. Г. Материалы по коэффициентам накопления P32, S35, Sr90, Y91, Cs137, Ce144 в морских организмах // Труды Севастопольской биологической станции. – Москва, 1961. – Т. 14. – C. 314–328. – URL: https://repository.marine-research.ru/items/bda4a5b1-e45e-4937-988b-f346211d8dfd (дата обращения: 05.08.2024).
Поспелова Н. В., Егоров В. Н., Проскурнин В. Ю., Приймак А. С. Взвешенное вещество как био-геохимический барьер для тяжёлых металлов в районах размещения морских ферм (Севастополь, Чёрное море) // Морской биологический журнал. – 2022. – Т. 7, № 4. – С. 55–69. – URL: https://marine-biology.ru/mbj/article/view/365/524 (дата обращения: 05.08.2024).
Проскура Д. Ю., Паевская Е. В., Капустина Ю. Г. Извлечение и переработка биологически ценного сырья из двустворчатых моллюсков // Научные труды Дальрыбвтуза. – 2013. – Т. 30. – С. 152–159.
СанПиН 42-123-4089-86. Предельно допустимые концентрации тяжелых металлов и мышьяка в продовольственном сырье и пищевых продуктах : утв. 31 марта 1986 г., № 4089-86 // Гарант. – URL: https://base.garant.ru/71169738/172a6d689833ce3e42dc0a8a7b3cddf9/ (дата обращения: 05.08.2024).
Силкин Ю. А., Силкина Е. Н., Силкин М. Ю., Столбов А. Я., Силкина А. Ю. Особенности накопления тяжелых металлов в мягких тканях средиземноморской мидии и гигантской устрицы, выращенных в прибрежной зоне Юго-Восточного Крыма // Водное хозяйство России: проблемы, технологии, управление. – 2017. – № 4. – С. 99–109. – https://doi.org/10.35567/1999-4508-2017-4-8
Скопинцев Б. А. Формирование современного химического состава вод Черного моря. – Ленинград : Гидрометеоиздат, 1975. – 336 с.
ТР ТС 021/2011. О безопасности пищевой продукции : утв. 9 декабря 2011 г., № 880 // Кодекс : электрон. фонд правовых и норматив.-техн. док. – URL: https://docs.cntd.ru/document/902320560 (дата обращения: 05.08.2024).
Чернова Е. Н., Христофорова Н. К. Сравнительная оценка микроэлементного состава мидий Японского и Белого морей // Проблемы региональной экологии. – 2008. – № 1. – С. 64–68.
Ahmad T. B., Liu L., Kotiw M., Benkendorff K. Review of anti-inflammatory, immune-modulatory and wound healing properties of molluscs // Journal of Ethnopharmacology. – 2018. – Vol. 210. – P. 156–178. – https://doi.org/10.1016/j.jep.2017.08.008
Azizi G., Akodad M., Baghour M., Layachi M., Moumen A. The use of Mytilus spp. mussels as bioindicators of heavy metal pollution in the coastal environment : a review // Journal of Materials and Environmental Science. – 2018. – Vol. 9, iss. 4. – P. 1170–1181. – https://doi.org/10.26872/jmes.2018.9.4.129
Commission Regulation (EC) № 466/2001 of 8 March 2001 setting maximum levels for certain contaminants in foodstuffs // Publication office of the Europian Union. – URL: https://op.europa.eu/en/publication-detail/-/publication/52b2484d-39e0-4aa9-ba19-4b13a887bb1c (accessed: 05.08.2024).
Cui L., Cheng C., Li X., Gao X., Lv X., Wang Y., Zhang H., Lei K. Comprehensive assessment of copper’s effect on marine organisms under ocean acidification and warming in the 21st century // Science of the Total Environment. – 2024. – Vol. 927. – Art. 172145. – https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2024.172145
Eisler R., Barry M. M., Lapan R. L., Telek G., Davey E. W., Soper A. E. Metal survey of the marine clam Pitar morrhuana collected near a Rhode Island (USA) electroplating plant // Marine Biology. – 1978. – Vol. 45. – P. 311–317. – https://doi.org/10.1007/BF00391817
Ekin İ., Şeşen R. Molluscs: their usage as nutrition, medicine, aphrodisiac, cosmetic, jewelry, cowry, pearl, accessory and so on from the history to today // Middle East Journal of Science. – 2018. – Vol. 4, iss. 1. – P. 45–51. – https://doi.org/10.23884/mejs.2018.4.1.06
Figuerola B., Hancock A. M., Bax N., Cummings V. J., Downey R., Griffiths H. J., Smith J., Stark J. S. A review and meta-analysis of potential impacts of ocean acidification on marine calcifiers from the Southern Ocean // Frontiers in Marine Science. – 2021. – Vol. 8. – Art. 584445. – https://doi.org/10.3389/fmars.2021.584445
Foster L. C., Finch A. A., Allison N., Andersson C., Clarke L. J. Mg in aragonitic bivalve shells: Seasonal variations and mode of incorporation in Arctica islandica // Chemical Geology. – 2008. – Vol. 254, iss. 1/2. – P. 113–119. – https://doi.org/10.1016/j.chemgeo.2008.06.007
Food Regulations, 1985 : P. U. (A) 437/85 : [Malaisia] // Food and Agriculture Organization of the United Nations. – URL: https://faolex.fao.org/docs/pdf/mal27305.pdf (accessed: 05.08.2024).
German C. R., Von Damm K. L. Hydrothermal processes // Treatise on Geochemistry / eds H. D. Holland and K. K. Turekian. – Amsterdam [et al.] : Elsevier Pergamon, 2004. – Vol. 6. – P. 182–216.
Harris J. R., Markl J. Keyhole limpet hemocyanin (KLH): a biomedical review // Micron. – 1999. – Vol. 30, iss. 6. – P. 597–623. – https://doi.org/10.1016/S0968-4328(99)00036-0
Heavy metals regulations : Legal Notice № 66 of 2003 // Food and Agriculture Organization of the United Nations. – URL: https://faolex.fao.org/docs/pdf/eri42405.pdf (accessed: 05.08.2024).
Hoegh-Guldberg O., Jacob D., Taylor M., Bindi M., Brown S., Camilloni I., Diedhiou A., Djalante R., Ebi K. L., Engelbrecht F., Zhou G., Guiot J., Hijioka Y., Mehrotra S., Payne A., Seneviratne S. I., Thomas A., Warren R. Impacts of 1.5 ºC global warming on natural and human systems // Global Warming of 1.5 °C : an IPCC special report / Intergov. Panel on Climate Change. – Cambridge : Cambridge Univ. Press, 2018. – Chap. 3 – P. 175–311. – URL: https://www.ipcc.ch/sr15/chapter/chapter-3/ (accessed: 05.08.2024).
Islam M. A., Nishibori M. Use of extruded eggshell as a calcium source substituting limestone or oyster shell in the diet of laying hens // Veterinary Medicine and Science. – 2021. – Vol. 7, iss. 5. – P. 1948–1958. – https://doi.org/10.1002/vms3.544
Kapranov S. V., Karavantseva N. V., Bobko N. I., Ryabushko V. I., Kapranova L. L. Element contents in three commercially important edible mollusks harvested off the southwestern coast of Crimea (Black Sea) and assessment of human health risks from their consumption // Foods. – 2021. – Vol. 10, iss. 10. – Art. 2313. – URL: https://www.mdpi.com/2304-8158/10/10/2313. – Publ.: 29.09.2021.
Lukyanova O. N., Belcheva N. N., Chelomin V. P. Cadmium bioaccumulation in the scallop Mizuhopecten yessoensis from an unpolluted environment // Ecotoxicology of Metals in Invertebrates / ed. by R. Dallinger, Rainbow P. S. – Boca Raton [et al.] : Lewis publ., 1993. – P. 25–35.
Millero F. J., Woosley R., DiTrolio B., Waters J. Effect of ocean acidification on the speciation of metals in seawater // Oceanography. – 2009. – Vol. 22, no. 4. – P. 72–85. – https://doi.org/10.5670/oceanog.2009.98
Morris J. P., Backeljau T., Chapelle G. Shells from aquaculture: a valuable biomaterial, not a nuisance waste product // Reviews in Aquaculture. – 2019. – Vol. 11, iss.1. – P. 42–57. – https://doi.org/https://doi.org/10.1111/raq.12225
National shellfish sanitation program (NSSP) : Guide for the control of molluscan shellfish : 2009 revision // U. S. Food and Drug Administration. – URL: http://wayback.archive-it.org/7993/20180126093326/https://www.fda.gov/downloads/Food/GuidanceRegulation/Federal StateFoodPrograms/UCM350004.pdf (accessed: 05.08.2024).
Piwoni-Piórewicz A., Strekopytov S., Humphreys-Williams E., Kukliński P. The patterns of elemental concentration (Ca, Na, Sr, Mg, Mn, Ba, Cu, Pb, V, Y, U and Cd) in shells of invertebrates representing different CaCO3 polymorphs: a case study from the brackish Gulf of Gdansk (the Baltic Sea) // Biogeosciences. – 2021. – Vol. 18, iss. 2. – Р. 707–728. – https://doi.org/10.5194/bg-18-707-2021
Pourang N., Richardson C. A., Chenery S. R. N., Nasrollahzedeh H. Assessment of trace elements in the shell layers and soft tissues of the pearl oyster Pinctada radiate using multivariate analyses: A potential proxy for temporal and spatial variations of trace elements // Environmental Monitoring and Assessment. – 2014. – Vol. 186, iss. 4. – P. 2465–2485. – https://doi.org/10.1007/s10661-013-3553-0
Powell E. N., Kraeuter J. N., Ashton-Alcox K. A. How long does oyster shell last on an oyster reef? // Estuarine, Coastal and Shelf Science. – 2006. – Vol. 69, iss. 3/4. – P. 531–542. – https://doi.org/10.1016/j.ecss.2006.05.014
Rainbow P. S., Wolowicz M., Fialkowski W., Smith B. D., Sokolowski A. Biomonitoring of trace metals in the Gulf of Gdansk, using mussels (Mytilus trossulus) and barnacles (Balanus improvisus) // Water Research. – 2000. – Vol. 34, iss. 6. – P. 1823–1829. – https://doi.org/10.1016/S0043-1354(99)00345-0
Resolução – RDC № 42, de 29 de Agosto de 2013 / Min. da Saúde [do Brasil], Agência Nac. de Vigilância Sanitária // Biblioteca Virtual em Saúde. – URL: https://bvsms.saude.gov.br/bvs/saudelegis/anvisa/2013/rdc0042_29_08_2013.html (accessed: 05.08.2024).
Romeo M., Hoarau P., Garello G., Gnassia-Barelli M., Girard J. P. Mussel transplantation and biomarkers as useful tools for assessing water quality in the NW Mediterranean // Environmental Pollution. – 2003. – Vol. 122, iss. 3. – P. 369–378. – https://doi.org/10.1016/S0269-7491(02)00303-2
Schöne B. R. The curse of physiology – Challenges and opportunities in the interpretation of geochemical data from mollusk shells // Geo-Marine Letters. – 2008. – Vol. 28. – P. 269–285. – https://doi.org/10.1007/s00367-008-0114-6
Stankovic S., Jovic M., Stankovic A. R., Katsikas L. Heavy metals in seafood mussels. Risks for human health // Environmental Chemistry for a Sustainable World / eds by E. Lichtfouse [et al.]. – Dordrecht [et al.] : Springer, 2012. – Vol. 1. – P. 311–373. – https://doi.org/10.1007/978-94-007-2442-6_9
Stewart B. D., Jenkins S. R., Boig C., Sinfield C., Kennington K., Brand A. R., Lart W., Kröger R. Metal pollution as a potential threat to shell strength and survival in marine bivalves // Science of the Total Environment. – 2021. – Vol. 755, pt. 1. – Art. 143019. – https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2020.143019
Summer K., Browne J., Liu L., Benkendorff K. Molluscan compounds provide drug leads for the treatment and prevention of respiratory disease // Marine Drugs. – 2020. – Vol. 18, iss. 11. – Art. 570. – https://doi.org/10.3390/md18110570
Tahamtani F. M., Kittelsen K., Vasdal G. Environmental enrichment in commercial flocks of aviary housed laying hens: Relationship with plumage condition and fearfulness // Poultry Science. – 2022. – Vol. 101, iss. 4. – Art. 101754. – https://doi.org/10.1016/j.psj.2022.101754
Yap C. K., Hatta Y., Edward F. B., Tan S. G. Comparison of heavy metal concentrations (Cd, Cu, Fe, Ni and Zn) in the shells and different soft tissues of Anadara granosa collected from Jeram, Kuala Juru and Kuala Kurau, Peninsular Malaysia // Pertanika Journal of Tropical Agricultural Science. – 2008. – Vol. 31, iss. 2. – P. 205–215.
Yap C. K., Ismail A., Tan S. G. Effects of total soft tissue and shell thickness on the accumulation of heavy metals (Cd, Cu, Pb and Zn) in green-lipped mussel Perna viridis // Russian Journal of Marine Biology. – 2003. – Vol. 29, iss. 5. – P. 323–327. – https://doi.org/10.1023/A:1026313712052
Yap C. K., Muhamad Azlan A. G., Cheng W. H., Tan S. G. Accumulation and depuration of Cu and Zn in the blood cockle Anadara granosa (Linnaeus) under laboratory conditions // Pertanika Journal of Tropical Agricultural Science. – 2011. – Vol. 34, iss. 1. – P. 75–82.
Zitoun R., Clearwater S. J., Hassler C., Thompson K. J., Albert A., Sander S. G. Copper toxicity to blue mussel embryos (Mytilus galloprovincialis): The effect of natural dissolved organic matter on copper toxicity in estuarine waters // Science of the Total Environment. – 2019. – Vol. 653. – P. 300–314. – https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2018.10.263